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2025 , Vol. 23 >Issue 2: 415 - 424

DOI: https://doi.org/10.13248/j.cnki.wetlandsci.20240341

A review of response mechanisms of estuarine wetland biotic communities to ecological restoration projects

  • Li Jing , 1, 2, 3 ,
  • Wang Rumiao 1, 2, 3 ,
  • Liu Weiwei 1, 2, 3 ,
  • Zhang Manyin 1, 2, 3 ,
  • Zhang Jingwen 1, 2, 3 ,
  • Cui Lijuan , 1, 2, 3, *
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Received date: 2024-12-25

  Revised date: 2025-02-21

  Online published: 2026-03-12

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Copyright ©2025 Wetland Science. All rights reserved.
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Abstract

Since the 21st century, China has implemented numerous wetland ecological restoration projects in estuarine areas, significantly increasing the area of estuarine wetlands and restoring native plant species. However, the changes in the successional processes of estuarine wetland ecosystems following the implementation of these projects remain unclear, particularly regarding the succession of aboveground and belowground biotic communities and their impact on ecosystem functions. Furthermore, there is a lack of long-term evaluations of the effectiveness of these ecological restoration projects. This paper reviews the succession of aboveground and belowground biotic functional traits, the coupled changes in multi-trophic biotic communities, and their effects on ecosystem function evolution.The study proposes that future research should focus on the long-term responses of estuarine wetland biotic communities to ecological restoration projects, emphasizing coupling dynamics across the entire chain of wetland plant–benthic animal–microorganism including their diversity and community structure. It calls for in-depth exploration of the mechanisms by which multi-trophic level community succession and cascade effects drive the evolution of ecosystem multifunctionality. By taking estuarine wetland biotic communities as a starting point, the research aims to systematically evaluate the long-term impacts and underlying mechanisms of ecological restoration projects on estuarine wetland ecosystems.

Cite this article

Li Jing , Wang Rumiao , Liu Weiwei , Zhang Manyin , Zhang Jingwen , Cui Lijuan . A review of response mechanisms of estuarine wetland biotic communities to ecological restoration projects[J]. Wetland Science, 2025 , 23(2) : 415 -424 . DOI: 10.13248/j.cnki.wetlandsci.20240341

河口湿地是河流、海洋与陆地交汇的过渡带，受陆海交互作用影响显著，是生物多样性最丰富、生产力最高、最具生态服务价值的生态系统之一[1]。在全球尺度上，河口湿地不仅是养分物质的源或汇，也是重要的碳汇，河口湿地还具有降解污染物、净化水质和维持区域生态平衡等多种重要功能，是沿海区域重要的生态屏障。与陆地生态系统相比，河口湿地独特的水文过程和多样的水盐条件增加了环境异质性[2]。河口地区人口稠密、土地资源紧张，中国东部河口地区的围填海活动可以追溯到2 000多年前，辽河平原、黄淮海平原、长江三角洲以及珠江三角洲约有1.33×107 hm2的土地都是历史上的河口促淤造陆形成的[3]。改革开放后的快速经济发展加速了城市向海要地，1987—2017年间辽河口、黄河口、长江口和珠江口地区的陆域面积增加了1 837.3 km2[4]，这些围填海工程对河口湿地生态系统造成了显著影响，导致河口地区生态结构破坏、水质污染严重、生物多样性下降等，对国家生态安全造成严重威胁[5]。
针对这些问题，21世纪以来中国在河口地区开展了大量生态恢复工程，包括退耕还湿还滩、互花米草(Spartina alterniflora)治理、滨海防护林(红树林)建设等，然而生态修复工程实施后，湿地水文连通性、盐度、土壤养分条件等都会发生显著改变，将深刻影响河口湿地地上、地下生物的个体特征、种间关系、多样性和群落结构，因此从地上–地下生物群落的适应性演变[6]，阐释生态修复工程影响下河口湿地地上–地下生物群落演替及适应机制，是破解河口生态恢复“黑箱”、实现从形态修复到功能复苏的关键。只有深入解析这种多维协同机制，才能优化“自然恢复为主、人工修复为辅”的技术路径，推动河口湿地全面实现近自然恢复，为全球滨海生态系统恢复提供中国范式。

1 生态修复工程实施后地上–地下生物功能性状的演变

功能性状指的是生物在形态、生理、物候和行为等方面的一系列可测量特征。这些特征不仅影响生物对环境变化的响应和适应能力，还对其在生态系统中功能的发挥具有重要作用。河口湿地地上植物和地下土壤生物功能性状的演变相较于其他生态系统的研究较为缺乏。

1.1 植物功能性状的演变

植物功能性状是植物对外界环境长期适应和演化后所呈现的相对稳定并可度量的外在特征[7]。在潮间带梯度上，红树林群落的功能性状差异显著，从低位潮间带到高位潮间带，红树植物的比叶面积和叶片氮磷浓度显著增加，叶厚度显著减少[8]。研究结果显示，降水通过改变土壤盐分影响了河口湿地植物群落性状，群落密度随平均降雨量的增加而降低[9]。在黄河三角洲地区，降水增多使得优势种芦苇(Phragmites australis)与白茅(Imperata cylindrica)的株高显著增加，而盐地碱蓬(Suaeda salsa)的株高则减小[10]。降水减少引起的盐胁迫使植物群落组成从多年生植物向矮小的一年生植物转变，同时植物物种丰富度下降[9]。图1展示了不同时间尺度的干扰下植物功能性状的适应策略。在短期干扰下，植物首先从器官和个体水平的生理特征如含水率、渗透势、细胞膜稳定性、气体交换过程、生物量等方面做出响应。在长期干扰下，植物种群、群落的结构和特征发生变化，对长期环境干扰表现出多维度适应，包括植物生长型、种子大小、产量、叶片性状等的改变[11](图1)。气候条件变化对根生物量、根直径、根长度和根C:N的影响随着年平均气温(MAT)和年平均降水量(MAP)的增加而减小[13]。
1 Plant physiology and ecological strategies under the effects of ecological restoration projects (revised from Volaire F [12])

生态修复工程影响下植物生理与生态策略(改自Volaire F[12])

植物功能性状的变化反映了植物在资源获取效率与维持成本之间的权衡[14-15]，在有限的资源中，植物会在不同功能性状之间进行资源优化配置，形成“此消彼长”的植物权衡策略[16]。赵连春等[17]的研究证实了盐沼湿地植物以叶片蜡质、叶茎肉质等特征为主。红树林群落中多数物种的叶面积(与资源获取有关)会随着盐度升高而减少，而木材密度(与资源保护有关)则会增加[18]。
当前河口湿地生态修复工程包括水文调节、植被重建、地形改造与土壤改良等干预措施，通过改变生境异质性、资源可获得性和生物互作网络，驱动植物功能性状发生多维度的适应性调整。黄河三角洲南、北岸修复区的植被盖度分别提升了5%和54%，NDVI指数提升了近50%，生态修复使得植被种类趋于多样化，植物群落结构得到改善[19]。此外，微地形修复措施修复效果显著，修复区盐地碱蓬密度、盖度和生物量均高于退化对照区，并与自然湿地区接近[20]。中国对红树林湿地的保护和修复工作始于20世纪90年代中期，经过多年的努力，特别是近20年来，红树林面积实现了稳步增长，截至2023年，红树林面积已达2.92×104 hm2，比21世纪初增加了约7 200 hm2，其中90%以上为滩涂造林[21]。东寨港退塘还林生态修复区域向着以海莲(Bruguiera sexangula)、蜡烛果(Aegiceras corniculatum)等自然更新树种为主的方向演替，适当的人为干扰在早期增加了红树林修复群落的生物多样性[22]。

1.2 土壤生物性状的演变

土壤动物的功能性状可以较好地表征和预测环境变化及其所在生态系统的功能变化[23]。近20年黄河三角洲潮滩湿地大型底栖动物的优势种发生了明显转变并且优势种个体体型有变小的趋势[24]。在生态修复工程的影响下，底栖动物的群落结构及多样性会发生显著变化。研究表明，潮沟系统水文连通性对大型底栖动物的栖息生境和群落结构及多样性均具有明显的影响，大型底栖动物群落物种数、密度及生物量和多样性随水文连通性的升高有升高趋势，最高值出现在中等水文连通区域[25]。在黄河三角洲的北岸修复区和南岸修复区，优势物种的变化趋势呈现与未恢复区相似的结果，表明昆虫纲对生态修复后的新生境表现出了更高的适应性，原因是昆虫纲比甲壳纲、软体动物、多毛纲、寡毛纲等对黄河三角洲不断变化的生境适应性更强[24]。在厦门下潭尾红树林生态修复区，鱼类、贝类和虾蟹类的物种数增加了2.4倍，生物量增加了3.6倍[26]。
土壤微生物对土壤微环境的变化有很强的敏感性，其数量和群落结构不仅可以指示土壤微环境的变化，而且是评估生态修复工程效果的重要指标[27]。生态修复工程对微生物产生影响的根源在于其对生态环境的重塑。一方面，工程实施改变了土壤的理化性质，例如土壤的酸碱度、养分含量、通气性与持水性等，这些因素直接作用于微生物的生存微环境；另一方面，生态修复工程还会调整区域内的植被群落结构，通过改变植物根系分泌物、凋落物的数量与质量，间接为微生物提供不同的碳源、氮源及其他营养物质[28]。在这样的环境改变下，微生物为适应新的生存条件，其群落结构多样性也随之发生改变。在黄河三角洲地区，生态补水促进了土壤有机碳的增加，进而提升了芦苇群落土壤中微生物的生物量[29]，并且随着退耕还湿年限增加，湿地表层土壤微生物总量、放线菌、细菌和真菌生物量不断升高[30]，而湿地复垦则促使土壤剖面上的微生物生物量均质化[31]。研究发现红树林生态修复能够有效地提高沉积物的碳、氮含量，且重塑固氮微生物群落结构，并且随着修复年限的推移，固氮微生物的多样性呈现有序变化[32]。

2 生态修复工程实施后多营养级生物群落的响应机制

河口湿地生态修复工程通过水文调控、土壤改良和植被恢复等措施，显著改变了湿地生态系统的环境条件，进而驱动植物、动物和微生物等多营养级生物群落的组成与功能的动态响应。这种响应机制不仅体现在单一营养级的变化上，更体现在不同营养级之间的复杂耦合关系上(图2)。河口湿地植物作为初级生产者，通过光合作用固定碳，为湿地动物等其他生物提供食物和栖息地。随着修复工程的推进，植物种类和丰度的变化会直接影响动物的生存和繁殖，与此同时，湿地动物的活动又会影响植物生长，比如食草动物对植物的食害或扰动可能改变植物的群落结构和分布模式。此外，湿地微生物的群落结构和活性同样受到植物根系分泌物和动物粪便等有机物的影响，微生物的代谢过程还可以影响土壤的物理和化学特性，从而影响植物的生长。因此，不同营养级之间的相互作用，包括捕食(predation)、竞争(competition)和促进(facilitation)等是动态变化的。湿地动物、植物和微生物之间通过上行效应(bottom-up effect)和下行效应(top-down control)相互影响，形成复杂而动态的生态网络。生态修复工程通过改变环境条件，重塑了植物、动物和微生物之间的复杂相互作用关系，从而推动了湿地生态系统的恢复和功能提升。
2 Impacts of estuarine ecological restoration projects on biocommunity succession and aboveground-belowground biological coupling

河口生态修复工程对生物群落演替和地上–地下生物群落耦合关系的影响

2.1 生态修复工程实施后地上植物–地下生物群落的耦合变化

在湿地生态系统中，湿地土壤–微生物、植物根系–微生物和根系–土壤等界面之间通过物质循环和信号传递驱动着复杂的生态过程[33]。生态修复工程通过改变水文条件和土壤理化性质，可能直接影响植物与微生物的交互作用，植物资源获取效率在根、茎、叶之间的重新分配将间接影响地下生物群落的多样性和组成(图2)。
以黄河三角洲典型芦苇湿地恢复为例，黄河三角洲湿地的水文连通性(如潮沟系统的水流交换、地下水补给)直接影响土壤水分含量和盐分分布。水文连通性高的区域能够通过淡水补给降低土壤盐度，促进芦苇的根系发育，形成更密集的根系网络[34-35]。此外，在管理中保留芦苇残体，增加凋落物分解向土壤输送养分，有助于提高根系的营养利用率[36]。活跃的根系活动通过释放氧气和有机酸，可以改变土壤氧化还原状态，影响氮、磷的矿化与迁移。例如，植物根系可以通过泌氧作用促进硝化反应，降低水体中氨氮浓度，间接改善湿地水质[37]。在河口湿地生态系统修复中，地上–地下的协同演化呈现更复杂的生物地球化学耦合特征。红树林恢复后，红树植物木榄(Bruguiera gymnorrhiza)由于具有更高的根系生物量，可以分泌更高浓度的低分子量有机酸，促进根际沉积物中脱氢酶的活性，从而有效去除土壤环境中的有机污染物多环芳烃[38]。秋茄(Kandelia obovata)根系释放的苹果酸、柠檬酸和乳酸可以增强植物对重金属的吸收和富集，有效缓解环境中的重金属毒性，为底栖动物提供更适宜的生境[39-41]。
这些案例均表明，生态修复工程能够通过调控植物的分布格局和功能性状(如根系结构、凋落物产量等)，引发地下生物群落(如土壤微生物、土壤动物等)的级联响应，最终驱动生态系统功能的定向恢复。

2.2 湿地动物对地上植物和地下微生物的影响

湿地动物、植物和微生物之间的相互作用形成了复杂的食物链和能量流动路径，它们共同构成了河口湿地生态系统生物群落的基本结构，并在维系系统的健康和稳定中发挥着至关重要的作用(图3)。在湿地生态系统恢复过程中，动物群落对生态功能的整体重建具有关键作用，其作用机制常通过食物链的“下行效应”体现。例如，上海崇明东滩湿地的修复案例中，传统基于“上行效应”的植被恢复因螃蟹(植食动物)对本土植物海三棱藨草(×Bolboschoenoplectus mariqueter)幼苗的过度啃食而失败，通过引入水鸟(鹭类、鸻鹬类)作为蟹类的天敌，利用“下行效应”抑制蟹类数量和活动，海三棱藨草的覆盖率在2 a内显著提升，验证了肉食性动物在调控植食动物、为植被恢复提供早期机会窗口中的关键作用[42-43]。类似地，在富营养化严重的湿地中，通过遏制以浮游生物为食的鱼类，促进大型浮游动物摄食蓝藻，或投放滤食性鱼类，如鲢(Hypophthalmichthys molitrix)、鳙(Aristichys nobilis)等，直接控制蓝藻水华，都是通过湿地动物对生态系统进行的自上而下的调控，从而实现湿地生态恢复[44]。在河口红树林中，植食动物的取食行为能够增强红树林对互花米草入侵的抵抗力，啮齿动物的植食作用与红树林遮阴在抑制互花米草定居过程中存在协同效应，当二者同时存在时可以完全阻断互花米草的定植[45]
3 Interactions among multi-trophic organisms in estuarine wetlands

河口湿地多营养级生物之间的相互作用

除了大型湿地动物之外，小型湿地土壤动物的活动也会对环境造成直接影响，从而影响植物和地下微生物的生长繁殖和生态过程。在适宜的条件下，多数土壤动物均可直接或间接促进植物的生长[11,46]，不仅能通过传播花粉和散布种子，帮助植物进行繁殖和扩散，还可以通过改善土壤团聚结构及水气条件促进有机物的分解和矿化进而提高养分有效性[47]。在河口湿地中，螃蟹通过挖掘洞穴能有效提升沉积物的孔隙率和表面积，增强沉积物的渗透性，大直径洞穴更有利于盐分输送，小直径洞穴可以促进水分均匀渗透[48]，同时还创造了相对富氧的微环境[49]，促进沉积物中氧化还原反应的发生，进而影响土壤微生物群落的组成、丰度和活性，提高土壤微生物组的复杂性[50]。有研究发现，在潮间带沼泽湿地沉积物中，螃蟹扰动使得真菌腐生菌和腐生菌–病菌的相对丰度显著降低[51]。此外，底栖动物活动还可以直接参与土壤的生物地球化学过程，例如，底栖动物通过摄食湿地植物凋落物，将其分解为碎屑并以排泄物的形式释放到土壤中，为土壤微生物提供了丰富的有机质来源，促进了微生物的生长繁殖和代谢活性。微生物活性的增强进一步推动了碳、氮等营养元素的矿化和转化，从而加速了营养元素在红树林生态系统中的归还和循环过程[52]。
综上所述，底栖动物通过自上而下的调控作用，显著影响植物生长和土壤微生物群落的功能与结构。它们通过直接摄食、分解有机质、改良土壤结构等机制，直接或间接地影响了湿地生态系统的稳定性和恢复能力[53]，因此，在生态修复工程中，应重视对湿地底栖动物的管理，将其作为恢复工程的重要组成部分，从而有效提升湿地修复工程的效果，促进生态系统的可持续恢复。

3 多营养级生物群落的耦合变化对生态系统功能的影响

在河口湿地中，地上植物、土壤动物和微生物等营养级的生物群落通过复杂的耦合关系共同影响生态系统功能(图4)。多营养级间的协同作用是湿地物质循环等生态功能稳定的核心驱动力。然而，在已经退化的湿地中，生物群落结构的完整性和生态功能的多样性往往遭到严重破坏。因此，未来的主要目标是通过生态修复工程，重建多营养级与生态系统多功能性之间的耦合关系，从而恢复和强化湿地的关键生态功能。这一过程不仅需要关注单一物种或营养级的恢复，还需综合考虑多营养级间的相互作用，以实现生态系统的整体稳定和可持续性。
4 Impacts of multi-trophic coupling dynamics on ecosystem functions in estuarine wetlands

河口湿地多营养级耦合变化对生态系统功能的影响

生物多样性与生态系统功能(Biodiversity and Ecosystem Functioning, BEF)的关系一直都是生物多样性保护和气候变化领域关注的焦点和前沿问题。近年来，随着相关工作的不断积累和深入，关于BEF关系的研究也经历了从“单一营养级生物多样性与单个生态系统功能(即传统的BEF关系)”“单一营养级生物多样性与多个生态系统功能”“多个营养级生物多样性与多个生态系统功能”，到现在的“多营养级生物多样性与生态系统多功能性”等多个发展阶段[54]。多营养级生物多样性(multitrophic biodiversity或multidiversity)是指同时考虑了多个不同营养级(n≥3，如植物–植食性动物–捕食性动物)在内的生物多样性。由于不同营养级物种之间多样性差异显著(例如，土壤微生物的多样性可高达上亿种，不同体型大小的土壤动物多样性为几百至上百万之间，植物多样性因环境条件差异在几十至几千种之间，大型动物的物种多样性则更低)，研究人员普遍通过标准化或归一化等方法计算获得多营养级生物多样性指数[55-56]，研究其与生态系统功能或多功能性之间的关系。
地上和地下生物多样性及其群落结构的改变影响着生态系统功能如初级生产力、固碳、元素循环等[57-58]。物种多样性增加时，不同物种执行相似、相同或者互补功能的概率增大，有助于生态系统多功能性的维持[59-61]。近些年来，生态学家分别在全球尺度以及长时间的站点尺度对草地、森林以及农田生态系统开展了研究，结果均表明植物多样性能够显著促进地上地下多营养级节肢动物多样性[62]，而且对于低营养级的促进作用更显著。从国家尺度和站点尺度分别研究了滨海湿地和沼泽湿地土壤微生物多样性与生态系统多功能性的关系，均表明真菌多样性比细菌多样性对湿地土壤多功能性的贡献更大，且腐生型真菌更为重要[57,63]。生态系统多功能性的维持是受多种因素共同调控的复杂过程，除了生物多样性和群落结构的影响，一些关键物种可能发挥非常重要的作用。比如，在有昆虫的河流生态系统中，生态系统多功能性随植物多样性增加而增大，而在无昆虫的情况下二者则呈现负相关，说明腐食昆虫在湿地生物多样性–生态系统多功能性间的关系中起着重要作用[64]。
在全球尺度上，河口湿地盐沼植物的恢复增强了海岸线保护、初级生产力、土壤碳储存、生物多样性保护和渔业生产等生态功能，这些生态功能随着植被恢复年限的增加而提高[65]。例如，红树林恢复后，微生物多样性大幅增加以及群落组成显著改变，与氮磷循环相关的关键微生物物种显著增加，从而增强了土壤多功能性[66]。然而人为活动的干扰可能会减弱生物多样性与生态系统多功能性之间的关系，在巴西热带湿地中的研究发现，较小(微型甲壳动物、轮虫、原生动物和浮游植物)的水生生物与生态系统多功能性之间的正相关关系随着人类压力的增加而瓦解，因此仅靠生物多样性保护可能不足以维持湿地多功能性[67]。
因此，深入理解河口湿地生物物种和群落在生态修复工程实施后的变化特征，以及多样性和多营养级互作关系的变化，是研发近自然恢复技术、实现河口湿地生态系统多功能性提升的基础，可为未来生态修复工程实施提供新视角和新思路。

4 问题与展望

生态修复工程是针对具体生态问题直接作用于生态系统的积极人为干预，对生态系统某些出现问题的要素产生直接影响，如外来物种清除，土著植被恢复、水文连通重建等，同时间接影响系统中的其他要素，生态修复工程的干预可能为河口湿地的恢复打开了机会窗口，激发了生态系统中各要素之间复杂而长期的非线性反馈。因此，生态修复工程对生态系统功能的影响往往是渐进的，在不同的历史阶段或生物群落演替的不同阶段，生态系统多功能性的维持机制可能是不同的，生态修复工程对生物群落组成的影响及其遗存效应往往需要在较长的时间尺度上才能反映出来。
目前关于生态修复工程对河口湿地生态系统的影响研究还存在诸多不足，具体表现为：
(1)长期监测与数据积累不足：目前多数研究缺乏长期的生态监测数据，导致对修复效果的评估可能存在短期偏差。生物群落的变化和生态系统功能之间的关系非常复杂，且往往呈现非线性特点，物种多样性、物种组成、群落类型的变化对生态系统功能的影响可能是滞后的，而这些长时间尺度的变化往往难以在短期修复项目中被全面评估。
(2)研究范围局限，难以捕捉全局效应：很多生态修复研究仅关注局部区域的生物群落和功能恢复，缺乏对整个河口湿地生态系统的综合评估。仅关注局部修复效果可能忽视了更广泛的空间和时间尺度上的生态效应。例如，某个区域的修复可能会影响到湿地内其他区域的物种分布或功能，甚至可能对下游水域生态造成影响。
(3)生物相互作用和物种互惠关系被忽视：在生物群落恢复研究中，往往侧重于单一物种的引入或某些关键物种的恢复，较少考虑不同物种间的相互作用(如竞争、捕食、互利共生等)。这些相互作用在生态系统功能的恢复中发挥着重要作用，对不同营养级相互作用的理解不深入，可能会影响修复效果甚至导致生态功能恢复的失败。
针对目前研究存在的局限性，未来建议加强以下几方面的研究：
(1)加强长期持续观测研究：未来研究应增加修复后生态系统变化的长期跟踪，尤其是对生物群落演替和生态功能(如水质净化、碳储存、生物多样性等)恢复过程的时间性评估。同时，研究应关注不同时间尺度上的修复效果差异，探索不同修复阶段的生态响应和生物群落的动态变化。
(2)局部修复与整体生态系统的关联：未来应加强对河口湿地整体生态系统的研究，尤其是修复后不同区域间的联系。修复工程不仅应关注局部修复效果，还应评估这些效果对整个湿地生态系统、流域乃至下游生态环境的影响。跨区域的评估可以帮助了解修复措施的广泛效应，指导更有效的修复策略。
(3)多维度生态功能评估：当前的生态功能评估往往偏重某些方面(如水质、碳储存等)，忽略了湿地生态系统功能的多样性和复杂性。未来研究应建立更全面的评估体系，涵盖更多维度的生态功能，从生态系统多功能性的角度出发，考虑多种生态系统功能的权衡变化。此外，评估体系应包括生物群落与环境变化的互动关系，以量化生态修复的综合效果。
(4)生物多样性恢复的生态机制：未来研究应深入探讨地上–地下多营养级生物群落之间的相互作用关系，分析关键物种对生态系统功能的贡献。应关注生物多样性恢复过程中物种间的协同作用，考虑不同物种的功能性角色以及物种间的相互作用对生态功能恢复的影响，避免单一物种恢复带来的潜在负面效应，并优化修复策略。
综上，揭示重大生态修复工程实施后，河口湿地地上和地下生物多样性对生态修复工程的响应，阐明时间尺度上河口湿地地上地下生物群落的演替过程及生态系统多功能性的维持机制，将为全球变化背景下深入探讨生态修复工程对生态系统多功能性的调控机制，合理保护与修复河口湿地生态系统以及科学制定河口湿地管理政策提供基础生态学的理论指导。

References

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