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2024 , Vol. 41 >Issue 5: 821 - 829

DOI: https://doi.org/10.13866/j.azr.2024.05.10

Plant Ecology

Effects of different habitats and substrates on seed germination and seedling growth of Malus sieversii after passing through digestive tract of cattle

  • BAI Shilin ,
  • LYU Yaya ,
  • SHI Xiaojun
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  • Xinjiang Key Laboratory for Ecological Adaptation and Evolution of Extreme Environment Biology, College of Life Sciences, Xinjiang Agricultural University, Urumqi 830052, Xinjiang, China

Received date: 2023-11-01

  Revised date: 2024-03-12

  Online published: 2024-06-20

Fold

Abstract

This study aimed to reveal the effects of different habitats and substrates on seed germination and seedling growth of Malus sieversii after passing through digestive tract of cattle. A controlled experiment was set up in field based on the different habitats and substrates in which seeds were deposited after passing through the digestive tract of cattle. The three habitats were as follows: forest edges, gaps, and understory. The four treatments were as follows: W (seeds through digestive tract+intact feces), P (seeds through digestive tract+broken feces), T (seeds through digestive tract+soil), and control C (seeds not through digestive tract+soil). The results showed that: The seed germination rates, seedling survival rate, and seedling biomass of M. sieversii were significantly different (P<0.05) in different habitats and treatments. In the forest edge habitat, seeds germinated rate was higher in soil substrate compared to fecal substrate, while the gaps and understory habitats showed the opposite trend. Seedling survival rate was significantly higher in the forest edge and gaps habitats compared to the understory habitat. Under the same treatment, seedling biomass was higher in the forest edge compared to the gaps, and higher in the gaps compared to the understory. Within the same habitat, seedling biomass from fecal substrate in forest edge and gap habitats surpassed that of soil substrate. The study revealed that the heterogeneity of habitat and substrate is the main reason that affects the seed germination and seedling establishment of M. sieversii after passing through digestive tract of cattle.

Key words： Malus sieversii; endozoochory; habitats; substrate; seed germination; seedling growth

Cite this article

BAI Shilin , LYU Yaya , SHI Xiaojun . Effects of different habitats and substrates on seed germination and seedling growth of Malus sieversii after passing through digestive tract of cattle[J]. Arid Zone Research, 2024 , 41(5) : 821 -829 . DOI: 10.13866/j.azr.2024.05.10

种子传播是指植物的种子在离开母树之后到达适宜萌发生境的生态过程，是植物生命史一个重要的阶段，对植物种群更新和维持群落生物多样性具有重要意义[1]。种子依靠不同的方式进行传播，包括非生物因素（如风、水、重力等）和生物因素，其中生物因素以动物为主[2]。动物吞食植物果实或种子后，通过反刍或排泄传播种子，这一过程被称为消化道传播（Endozoochory）[3]。消化道传播支持着60%~80%的植物物种的自然更新，对维持植物多样性至关重要[4]。
动物对种子消化道传播的影响与多种因素有关，包括种子在消化道滞留的时间、种子大小以及种皮硬度[5]。种子经过动物的消化道作用可能导致种皮变薄，增加种子的萌发率，但过度削弱种皮会增加种子的死亡率[6]。此外，种子是否最终存活并建成幼苗也取决于它们的沉积地点[7]。一方面，动物对种子的传播有利于植物占据新环境（移居假说）[8]，并减少母树附近的捕食风险、寄生和竞争（逃逸假说）[9]。另一方面，粪便也可能为种子的萌发提供有利环境[5]。然而，排便地点对幼苗的适宜性、幼苗间对资源的竞争以及幼苗生长的环境条件也是影响幼苗建成的因素[5]。
探究动物对种子消化道传播的影响是生态学领域研究的热点之一[6,10]。深入了解动物消化道是如何影响种子的萌发和幼苗建成，对于我们理解动植物之间的相互作用至关重要[11]。过去几十年来，国内外学者广泛研究了一系列哺乳动物对种子的消化道传播机制和效应，涉及动物如牛、马、羊、驴、兔子等[6,12-13]。例如，Viero等[14]研究了稻和稗草种子经过牛消化道后的回收率和萌发率，Nóbrega等[15]研究了4种巴西植物的种子经过山羊消化道后的存活、回收和形态变化等情况。然而，关于种子经过动物消化道后的命运以及在粪便中幼苗建成的研究还相对较少。
新疆野苹果（Malus sieversii）属蔷薇科（Rosaceae）苹果属（Malus）的乔木，常见于海拔900~1700 m的山地阳坡或半阴坡，我国主要分布于伊犁河谷和塔城地区[16]。由于其耐寒抗旱、耐瘠薄抗盐碱等优良性状，而成为苹果育种的重要遗传资源[17]。然而，气候变化、病虫害和过度放牧等原因导致新疆野苹果群落面积锐减，该物种已被列入国家二级濒危保护植物名录[16]。其中，过度放牧的影响在于牲畜食用果实会直接破坏种质资源，同时牲畜的踩踏和啃食也影响实生幼苗的数量[17]。Bai等[18]在伊犁植物园对访问新疆野苹果的动物进行调查发现，大量的牛会取食新疆野苹果果实，且取食率高达96.67%。并且，我们野外调查发现，牛粪中存在新疆野苹果的种子和幼苗（图1），这表明牛的消化行为和粪便中的营养供应可能对新疆野苹果种子萌发和幼苗生长有影响。因此，本研究以新疆野苹果为研究对象，探讨不同生境和基质对经过牛消化道的新疆野苹果种子萌发和幼苗生长的影响。我们的研究旨在为该物种的野生资源保护和科学开发提供理论支持，并为当地的林业管理部门提供合理的放牧建议。
图1 牛粪便中的新疆野苹果种子和幼苗

注：图a、图b为牛粪便中的新疆野苹果种子，红色箭头指向粪便中的种子；图c为牛粪便中的新疆野苹果幼苗。

Fig. 1 Malus sieversii seeds and seedlings in cattle feces

1 材料与方法

1.1 研究地点

实验地位于新疆伊犁哈萨克自治州新源县伊犁植物园（83°34′25″~83°37′39″E，43°27′00″~43°20′14″N），属于温带大陆性气候，平均海拔1360 m，年平均气温7.7 ℃，年平均降水量479 mm。实验区域内以新疆野苹果为主，伴有少量野生樱桃李（Prunus cerasifera）、新疆野核桃（Juglans regia）和野山楂（Crataegus cuneata）等野生果树[16]。

1.2 研究方法

1.2.1 种子回收

2021年9月初，在研究区域内选用体型大小相似的3头牛（450~500 kg）进行实验。实验开始前，将牛隔离在一个提供足够水和饲料的围栏中，直到粪便中不再含有残留的新疆野苹果种子。随后，在研究区域内选取一棵母树，采集成熟且大小相近的新疆野苹果果实，并取出种子。挑选成熟饱满的一部分种子与精饲料（碎玉米粒和麦麸）混合后饲喂牛，并每天收集牛的粪便。收集到的牛粪便置于铁筛（2.5 mm×2.5 mm）中并在水下冲洗，以去除大部分粪便残留物，并在冲洗后的残渣中回收新疆野苹果种子。回收的经过消化道的种子晾干后保存在牛皮纸信封中。
所有涉及动物的实验程序均经中国新疆乌鲁木齐新疆农业大学动物福利与伦理委员会批准；动物实验程序批准号：2021081。

1.2.2 不同的生境和基质的设置

前期野外调查发现，牛会将粪便排泄到林下（森林中树冠遮蔽下的区域）、林隙（森林中树冠间隙的区域）和林缘（森林边缘的开阔区域）3种生境。此外，经过牛消化道的种子最终会沉积在完整的粪便、破碎的粪便（完整粪便被分解或动物践踏）和土壤（粪便被分解或动物践踏而使种子进入凋落物）3种基质。因此，设置以下处理组合：
W：30粒经过消化道的种子，埋藏在完整的粪便中。
P：30粒经过消化道的种子，埋藏在破碎的粪便中。
T：30粒经过消化道的种子，埋藏在土壤中。
C：对照种子不做任何处理，埋藏在土壤中。
将不同处理的实验单元放置在林下、林隙和林缘3种生境，每种处理设置3个重复，共计36个实验单元。

1.2.3 实验设置

在不同生境的实验区域中，选择地势较为平坦的2 m×1 m样方进行实验。将样方分成4个小样区，每个小样区之间间距为0.2 m，如图2所示。于2021年9月20日进行播种，在每个小样区埋放3个直径为0.16 m、深度为0.15 m的塑料花盆，使其边沿与地面平齐，每个花盆之间相隔0.2 m。W处理和P处理分别使用镊子将通过消化道的30粒种子随机插入到完整的粪便种子和破碎的粪便种子中，然后将粪便置于装满土壤的花盆中央；T处理和C处理分别将通过消化道的30粒种子和未经过消化道的30粒种子播种于装满土壤的花盆中，播种深度为0.02 m，土壤均为原生境土壤。为避免人类活动和动物践踏等干扰，使用封闭笼罩住每个小样区。封闭笼由0.75 cm×0.75 cm的金属丝网制成，尺寸为0.7 m×0.3 m×0.3 m。
图2 实验设计图

注：W表示经过消化道种子+完整粪便基质；P表示经过消化道种子+破碎粪便基质；T表示经过消化道种子+土壤基质；C表示未经过消化道种子+土壤基质。下同。

Fig. 2 Diagram of the experiment design

1.2.4 种子萌发和幼苗生长指标

2022年4月10日开始，种子经过休眠期开始萌发和出苗，出苗标准为子叶突破基质表面。出苗后对每株幼苗进行编号和标记，并每隔48 h观察一次幼苗的生长情况并记录。幼苗生长至30 d时，随机选取每个处理中的3株幼苗，使用小铲子将其挖出以进行生物量测定。将幼苗洗净后放入信封内带回实验室，在80 ℃的烘箱中烘干至恒重，使用电子天平对其茎、叶和根的干质量进行称重[19]。
$ 萌发率=（种子出苗数/实验种子总数）×100% $
$ 存活率=（幼苗存活数/总出苗数）×100% $
$根冠比=根干质量/茎叶干质量 $

1.3 数据处理

利用SPSS 22.0进行数据分析，使用LSD法进行差异显著性分析（α=0.05），最后采用Origin 2021软件制图。分析数据均为平均值±标准误。

2 结果与分析

2.1 不同生境和处理对新疆野苹果种子萌发率的影响

在同一生境下，不同处理的新疆野苹果种子萌发率存在显著差异（P<0.05）。在林缘生境中，C和T处理的萌发率均显著高于P和W处理；P处理的萌发率显著高于W处理。具体而言，C处理的萌发率最高，为75.56%，而W处理的萌发率最低，为36.67%。在林隙生境中，P处理和W处理的萌发率显著高于T处理和C处理。P处理的萌发率最高，达到60.00%，而C处理的萌发率最低，仅为20.00%。在林下生境中，P处理的萌发率显著高于W、T和C处理。P处理的萌发率最高，为67.78%，而C处理的萌发率最低，仅为24.44%（图3）。在林隙和林下生境中，粪便基质相较于土壤基质更有利于种子萌发，并且经过消化道的种子相较于未经过消化道的种子具有更高的萌发率，这与林缘生境结果相反。但在3种生境中，经过消化道的种子在破碎粪便处理下的萌发率高于完整粪便处理。
图3 不同生境处理下新疆野苹果的种子萌发率

注：不同大写字母表示相同处理不同生境间存在显著差异（P<0.05）；不同小写字母表示同一生境不同处理间存在显著差异（P<0.05）。下同。

Fig. 3 Seed germination rate of Malus sieversii seeds treated by different habitats

在相同的处理下，不同生境的种子萌发率存在显著差异（P<0.05）。在W处理下，各生境间的萌发率均存在显著差异，表现为林隙>林缘>林下，分别为53.33%、36.67%和27.78%。在P处理下，林隙和林下的萌发率显著高于林缘。林下萌发率最高，为67.78%，林缘萌发率最低，为47.78%。在T处理下，林缘的萌发率显著高于林隙和林下。林缘萌发率最高，为68.89%，林下萌发率最低，仅为27.78%。在C处理下，林缘的萌发率显著高于林隙和林下。林缘萌发率最高，为75.56%，林下萌发率最低，仅为20.00%（图3）。不同生境对种子的萌发有一定影响。

2.2 不同生境和处理对新疆野苹果幼苗存活率的影响

不同生境下相同处理的新疆野苹果幼苗存活率存在显著差异（P<0.05），但同一生境下不同处理对幼苗存活率无显著影响。在各处理中，林缘和林隙的存活率都显著高于林下。在W处理下，林缘和林隙的存活率均达到100%，而林下的幼苗存活率仅为44.44%。在P处理下，林缘的存活率最高，存活率为100%，林下存活率最低，存活率为54.05%，与W处理存活率结果相似。在T处理下，林缘的存活率最高，存活率为96.67%，林下的存活率最低，存活率为43.98%。在C处理下，林缘的存活率最高，存活率为94.26%，林下的存活率最低，存活率为55.56%（图4）。生境的异质性是影响幼苗存活的关键因素。
图4 不同生境处理下新疆野苹果的幼苗存活率

Fig. 4 Survival percentage of Malus sieversii seedlings treated by different habitats

2.3 不同生境和处理对新疆野苹果幼苗生长的影响

在同一生境下，不同处理的新疆野苹果幼苗的株高、基径、主根长和叶片数均存在显著差异（P<0.05）。在林缘生境中，W和P处理的株高、基茎和主根长均显著高于T和C处理，W、P和T处理的叶片数均高于C处理。在林隙生境中，W和P处理的株高显著高于T和C处理，W、P和T处理的基茎均高于C处理，而4个处理的主根长和叶片数则无显著差异。在林下生境中，W、P和T处理的株高均高于C处理，T和C处理的基茎均显著高于W和P处理，而4个处理的主根长和叶片数则无显著差异。在相同的处理下，不同生境的幼苗株高、基径、主根长和叶片数均存在显著差异（P<0.05）。不同生境的幼苗基径、主根长和叶片数均呈现如下排序：林缘>林隙>林下（表1）。
表1 不同生境和处理下新疆野苹果幼苗的生长特征

Tab. 1 Growth characteristics of Malus sieversii seedlings in different habitats and treatments

生境 处理 株高/mm 基茎/mm 主根长/mm 叶片数/个
林缘 W 43.99±0.83Aa 1.47±0.03Ab 90.98±4.18Aa 6.00±0.20Aa
P 41.24±1.29Aa 1.61±0.03Aa 85.76±3.27Aa 5.80±0.20Aab
T 34.87±1.20Ab 1.41±0.03Ab 72.87±9.64Ab 6.00±0.14Aa
C 34.76±1.10Ab 1.25±0.02Ac 79.32±2.54Aab 5.40±0.19Ab
林隙 W 51.30±1.39Aa 1.42±0.04Aa 75.10±3.95ABa 5.20±0.17ABa
P 43.51±1.13Ab 1.46±0.03Bab 71.81±3.17Ba 5.671±0.16Aa
T 32.24±1.39Ac 1.39±0.03Aab 83.06±5.78Aa 5.33±0.13Aa
C 28.67±0.70Bc 1.30±0.03Ab 84.72±7.60Aa 5.56±0.18Aa
林下 W 38.54±2.59Ba 1.20±0.02Bb 65.13±4.96Ba 4.18±0.28Ba
P 34.06±1.25Bab 1.21±0.02Cb 66.18±1.49Ba 4.20±0.14Ba
T 29.96±1.03Aab 1.30±0.02Aa 69.49±1.63Aa 4.33±0.24Ba
C 27.64±1.35Bb 1.29±0.02Aa 71.59±2.74Aa 3.80±0.24Ba

注：不同大写字母表示相同处理不同生境间存在显著差异（P<0.05），不同小写字母表示同一生境不同处理间存在显著差异（P<0.05）。

在同一生境下，不同处理的新疆野苹果幼苗生物量存在显著差异（P<0.05）。在林缘生境中，W和P处理的总生物量高于T和C处理，且P处理的各器官（根、茎、叶）生物量和总生物量显著高于C处理。P处理的总生物量是W处理的1.32倍，说明粪便基质（尤其是破碎的粪便）相较于土壤基质更能促进苹果幼苗的生长。T处理的总生物量是C处理的1.31倍，说明经过牛消化道的种子形成的幼苗具有更好的生长表现。在林隙生境中，情况与林缘生境类似，W和P处理的各器官生物量和总生物量均显著高于T和C处理。W处理的总生物量最高，C处理的总生物量最低。然而，在林下生境中，不同处理的各器官生物量和总生物量差异不显著（图5）。
图5 不同生境处理下新疆野苹果的幼苗生物量

Fig. 5 Biomass of Malus sieversii seedlings treated by different habitats

在相同的处理下，不同生境的幼苗生物量存在显著差异（P<0.05）。不同生境的各器官生物量和总生物量呈现如下排序：林缘>林隙>林下。这表明在相同处理条件下，林缘生境对新疆野苹果幼苗的生长更有利。在不同生境的生物量分配中，叶生物量均高于根生物量和茎生物量（图5）。此外，林缘幼苗的根冠比也高于林隙和林下，林缘幼苗的平均根冠比为0.3652，林隙和林下分别为0.2803和0.2729（图6）。
图6 不同生境处理下新疆野苹果的幼苗根冠比

Fig. 6 Root-shoot ratio of Malus sieversii seedlings treated by different habitats

3 讨论

3.1 不同生境和基质对经过牛消化道的新疆野苹果种子萌发的影响

在植物生命周期中，从种子到幼苗的过渡阶段是极为关键和敏感的时期，它极大地决定了植物群落的更新和维持[20]。此阶段不仅受到环境条件（例如光照、温度、湿度）的显著影响，还可能受到粪便等高营养基质的影响[21]。在本项研究中，我们探讨了不同生境和基质对经过牛消化道的新疆野苹果种子萌发率的影响。结果表明，在林缘生境中，土壤基质（T、C处理）中种子萌发率均高于粪便基质（W、P处理）。这可能是由于林缘生境相对较高的光照条件，使得粪便在极端环境下(如高温和紫外线辐射)更易干燥和硬化，降低了透气性，从而阻碍种子萌发和幼苗生长[7]，这支持了高贤明等[22]发现阳光直射、风大的林缘环境导致辽东栎（Quercus wutaishanica）种子萌发率较低的研究结果。此外，粪便还可能吸引食种性昆虫，降低种子的萌发率[23]。
然而，在较低光照的林隙和林下生境中，种子在牛粪基质（W、P处理）表现出比土壤基质（T、C处理）更高的萌发率，尤其是在破碎的牛粪基质中，这一效应更为显著。这可能是因为牛粪具有良好的保温保湿效果，为种子萌发提供了适宜的水分和温度条件。Venier等[24]在研究牛粪对阿根廷金合欢属植物种群的影响时也得出了相似的结论，发现牛粪为种子萌发提供了合适的微环境条件（温度和湿度）。同时，相较于完整牛粪（W处理），破碎牛粪（P处理）缺乏坚硬的外壳，有利于气体交换，进而促进种子的萌发，这与Grande等[25]发现山羊破碎粪便中的种子出苗率高于完整粪便的研究结果一致。此外，相较于未经消化道处理（C处理）的种子，经消化道处理（W、P、T处理）的种子在林隙和林下生境中萌发率更高，这可能与新疆野苹果种子经过牛消化道后重量和种皮厚度显著降低有关[6]。大量的研究数据表明，在消化道传播过程中，种子受到机械磨损和消化液、微生物的化学影响，导致种皮变薄并增强渗透性，有利于种子突破种皮成功萌发[26]。

3.2 不同生境和基质对经过牛消化道的新疆野苹果幼苗生长的影响

幼苗在植株建立过程中对外部环境非常敏感，需要克服来自外部环境的多种不利因素以确保物种延续，幼苗的存活在很大程度上取决于其对环境的适应性[27]。本研究结果发现，在相同的处理下，林缘和林隙生境的幼苗存活率高于林下。这可能是因为光环境异质性与幼苗存活率具有较强的关联性，且林下光照仅为全日照的10%[28]，因此林缘和林隙生境相较于林下，能为新疆野苹果幼苗提供更为有利的光照条件。类似的研究也表明，林缘、林窗的高光照有利于新疆野苹果幼苗的存活[29]。在林下生境中，新疆野苹果幼苗还可能面临其他草本、灌木的竞争压力导致存活率较低，如徐来仙等[30]发现林下植被的竞争作用抑制了水杉（Metasequoia glyptostroboides）幼苗的天然更新。此外，新疆野苹果幼苗与母树之间可能存在距离制约效应，母树邻近的同种幼苗会被特异性的土壤病原菌攻击，因此距离母树越近的幼苗存活率越低[31]。这些因素共同作用降低了林下生境中新疆野苹果幼苗的存活能力和竞争能力，突显了生境条件对于幼苗存活率的关键影响。
植物通过调整形态可塑性和生物量的分配策略来适应不同的生长环境，以提高其生存和繁殖的机会[20]。本研究表明，在相同的处理下，幼苗的基径、主根长和叶片数均表现为林缘>林隙>林下，与张宗芳等[29]发现新疆野苹果幼苗在林窗和林缘生境的基径、主根长和叶片数高于母树冠幅之下的研究结果一致，幼苗生物量也表现为林缘>林隙>林下，与蒙古栎（Quercus mongolica）在林外的幼苗生物量远大于林内相似[32]。这是由于林缘生境有更为理想的光照和温度条件，为新疆野苹果这类喜光植物提供了更加有利的生长环境，促进了光合作用和干物质积累。此外，在不同部位的生物量分配中，叶生物量均高于根生物量和茎生物量。这是由于植物在生命周期中将资源按一定比例分配给不同器官，而幼苗早期阶段会把更多的生物量配给叶，这与厚朴（Houpoöa officinalis）幼苗根、茎、叶生物量对不同生境的响应呈现出相似的趋势，这种分配比例在不同生长发育阶段是不断变化的，根、茎的生物量可能随时间的推移逐渐增高[20]。本研究还发现，林缘幼苗的根冠比普遍高于林隙和林下。这可能是因为林隙生境中光照充足，而幼苗的生长受土壤和水分限制，因此将更多光合产物分配给根系，以最大化水分和养分的获取。而林隙和林下的幼苗主要受光照条件限制，为获取更多太阳辐射，幼苗会将较大比例的光合产物分配到地上部分（主要是叶），促使其快速生长并伸展，从而在低光照条件下尽可能地捕获更多光能。这种光合产物分配策略反映了植物对外部环境条件的适应性和响应能力，与蒙古栎在不同光照条件下的生物量分配模式相似[33]。
在林缘生境中，幼苗在粪便基质（W、P处理）中的根、茎、叶和总生物量显著高于土壤基质（T、C处理），这可以归因于牛粪中富含的氮、磷元素及有机质[34]。牛粪中的这些营养元素可以促进幼苗的生长和生物量积累，为幼苗提供必要的营养支持，显示出显著的施肥效应[35]。同时，破碎粪便基质（P处理）由于良好的透气性，相较于完整粪便基质（W处理），显示出更高的生物量。在林隙生境中，粪便基质（W、P处理）的生物量（根、茎、叶和总生物量）都显著高于土壤基质（T、C处理），进一步印证了粪便基质能够提供更多营养物质，促进幼苗的生长。然而，在林下生境中，不同处理的各器官生物量和总生物量差异不显著。这些研究结果说明了新疆野苹果幼苗在不同生境中的生物量分配情况，并揭示了微环境中资源异质性对幼苗生物量分配策略的驱动作用。在多个因素的共同作用下，新疆野苹果种子是否经过牛消化道对其在野外萌发和初期幼苗建成的影响较小，而生境和基质因素的影响则变得更为显著。

4 结论

对比不同的生境和基质对经过牛消化道的新疆野苹果种子萌发和幼苗生长的影响，得出以下结论：
（1） 牛粪基质降低了林缘生境的种子萌发率，提高了林隙和林下生境的种子萌发率。
（2） 牛粪基质在林缘和林隙生境下对幼苗的生长和生物量积累都具有促进作用。
（3） 林缘是种子初期幼苗建成最适宜的生境。
（4） 林下生境不利于种子萌发、存活和幼苗生长。
因此，我们建议当地林业管理部门在新疆野苹果结果期间，允许牛在伊犁植物园的野果林分布区域进行合理的放牧，以促进新疆野苹果种子的传播；在新疆野苹果种子萌发和幼苗生长期间，降低林地的郁闭度和适度施肥，将有助于新疆野苹果自然更新。该研究为新疆野苹果的保护和种群恢复工作提供理论依据。

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